Vanhan ylioppilastalon henki muodostui näin jo perustamisvaiheessa. Ylioppilaat olivat jo 1840- ja 1850-luvulla nousseet tärkeiksi mielipiteen muodostajiksi. Akateemisen nuorison harrastuksiin kuului teatteri- ja kuorotoiminta, lukeminen, kokoontuminen ja yhdessä keskusteleminen. Kun toiminta laajeni, tarvittiin omaa tilaa. Snellman, joka oli vuonna 1856 nimitetty filosofian professoriksi, oli saanut erityistehtävän valvoa ja ohjata ylioppilaita. Pitkälti Snellmanin aloitteen pohjalta ryhdyttiin vuonna 1858 ajamaan erityistä ylioppilastaloa Helsinkiin. Siitä tahdottiin rakennusta, joka kokoasi kaikki opiskelevan nuorison toiminnot saman katon alle.
Hanketta ajamaan syntyi erityinen ylioppilaskunta järjestönä. Se sai rahaa, hankki omaisuutta ja järjestäytyi vuosittain valitun puheenjohtajansa johdolla. Ylioppilaskunnasta kasvoi nopeasti opiskelevan nuorison tärkein poliittisten ja aatteellisten keskustelujen foorumi. Näillä keskusteluilla oli yleisvaltakunnallinen merkityksensä. Yhteiskunnallinen keskustelu oli 1800-luvun lopulla, kun Suomi muuttui kansalaisyhteiskunnaksi, mitä suurimmassa määrin yliopistollinen asia.
Ylioppilastalosta tuli heti perustamisesta lähtien Suomen keskeisin poliittinen tila. Sen rakentamisen mahdollisti yleinen kansalaiskeräys. Rahaa saatiin maakunnista. Tärkein keräyksen muoto olivat kolme kolminkertaista kvartettia, niin sanotut ylioppilaskakstoistikot, jotka kiersivät ympäri Suomea laulamassa talohankkeen hyväksi. Näin levisi muun muassa ylioppilaskunnan alkujaan tilaama Maamme-laulu maakuntiin. Keräyksen perusteella voitiin Ylioppilastalon julkisivuun hakata tunnetut sanat, SPEI SUAE PATRIA DEDIT (Isänmaa antoi toivolleen). Siitä syntyi käsite ylioppilaasta ”isänmaan toivona”, Spes Patriae.
Ylioppilastalon suunnittelulla oli pitkä historia. Tulevaa taloa hahmoteltiin eri vaiheissa, ja sillä oli monia sijoituspaikkoja. Suunnittelu annettiin lopulta arkkitehti Hampus Dahlströmille. Lopullinen tontti sijaitsi tuolloisen Helsingin ulkoreunassa, vanhan pääväylän eli Aleksanterinkadun toisessa päässä. Toinen pää päättyi Senaatintorille, jossa yliopisto sijaitsi. Vihkiäisjuhlaa häiritsisi jo orastava kielikiista. Ylioppilastalosta muodostui näin jo heti perustamisvaiheessa keskenään kiistelevien ajatussuuntien ja poliittisen debatin näyttämö. Tämän aseman se on säilyttänyt tähän päivään saakka.
Vanhan kuppilan nimellä tunnettu ravintola on Suomen vanhimpia keskeytyksettä toimineita ravitsemusliikkeitä. Ravintola oli alusta lähtien osa ylioppilastaloa. Siellä kävi sata ylioppilasta päivittäin – 1870-luvulla kaikki olivat miehiä. Arvid Järnefelt kuvasi romaanissaan Isänmaa, kuinka maalaispojatkin pääsivät Ylioppilastalon ravintolassa suuren kaupungin ilojen makuun. Niihin kuuluivat notkuvat pöydät sekä ”ruokaryypyt ja olutpuolikas-humala”. Suomalaisen raittiusliikkeen käännekohdat liittyvät Ylioppilastalon historiaan. Viinalinjan kannattajat ja raittiusmiehet ovat eri aikoina ottaneet talossa mittaa toisistaan.
Ylioppilastalosta tuli vuonna 1910 ”Vanha”, kun sen viereen nousi ylioppilaskunnan suuri osakuntatalo eli Uusi ylioppilastalo. Jo kymmenen vuotta aikaisemmin Ylioppilastalon sisätiloja ja sisustusta oli uusittu. Tavoite oli osin ideologinen: sisustukselle haluttiin ”suomalainen” luonne. Kilpailuehdotus ”Tallkottar och Ekorrar” voitti. Sen laatinut taiteilija, kreivi Louis Sparre sai työn suunniteltavakseen, ja Vanhalle hankittiin monumentaaliset, tummat, Kalevalasta inspiraatiota hakeneet, luontoaiheilla koristellut kalusteet.
Muutakin koristelua uusittiin. Aikaa myöten Ylioppilastalosta kehittyi suomalaisen taiteen museo, jossa erityisesti maisema- ja Kalevala-aiheet kukoistivat. Robert Ekmanin suuren Wäinämöinen-maalauksen (1874) hankki ylioppilaskunnan suomenkielinen vähemmistö, ja se sijoitettiin Musiikkisaliin. Vuonna 1901 valmistui samaan huoneeseen taitelija Axel Gallénin komea Kullervon sotaan lähtö -fresko. Suomalaisuuslinjan voimistumista ilmensivät julkisivun syvänteisiin sijoitetut Robert Stigellin veistokset Väinämöinen ja Ilmarinen.
Ylioppilastalolle hankittiin suurmiesten (Porthan, Snellman, Lönnroth, Cygnaeus, Topelius) muotokuvia, kipsiveistoksia, reliefejä ja pienoispatsaita; rakennuksesta kehittyi Suomen suurmiesten muistoa vaaliva Pantheon. Walter Runebergin tekemä friisi sijoitettiin julkisivun yläreunaan. Siinä Kleobis ja Biton vetävät vaunuissa olevaa äitiään, ja heidän johtamaansa kulkueeseen kuuluvat muun muassa papittaret, jotka kantavat kulttiesineitä käsissään.
Aikaa myöten Helsinki kasvoi Aleksanterinkatua pitkin kohti Töölöä ja aseman ympärille. Ylioppilaskunnan kiinteistöt jäivät kehittyvän pääkaupungin uuden keskustan sisään. Vanhan ylioppilastalon purkaminen on ollut esillä 1930- ja 1960-luvulla. Molempina ajankohtina joko rahapula tai kansalaismielipide on estänyt hankkeen. Itsenäistymisen jälkeen Vanhan asema poliittisen isänmaallisuuden tilana vahvistui. Ylioppilaskunnan juhlat järjestettiin Vanhalla, samoin Akateemisen Karjala-Seuran keskeiset tilaisuudet.
Suuri juhlasali oli pitkään vuokralla. Siellä toimi Kansanteatteri eli Kaupunginteatteri ennen siirtymistään omaan taloon 1967. Uuden keskeisen vaiheen Ylioppilastalo koki 1960-luvulla. Siitä tuli jälleen modernin kulttuurin, aatteiden ja yleisen yhteiskunnallisen aktiivisuuden keskus. Kulttuuriväki löysi Vanhan kuppilan. ”Vanhalle tultiin kuin kotiin. Vanhalla oli aina hyväksyvä henki, sekoillakin sain”, muisteli Ylioppilasteatterissa näytellyt Iris-Lilja Lassila myöhemmin.
Uudempaan historiaan Vanha jäi ylioppilaskunnan 100-vuotisjuhliin liittyvän protestihenkisen mielenosoituksen ansiosta. ”Vanhan valtauksesta” marraskuussa 1968 tuli tärkeä ideologinen käännekohta. Se oli historiallinen tapaus, jonka poliittista merkitystä edelleen muistellaan. Aikakauden radikaali henki ilmeni ylioppilaiden omassa kulttuurikeskushankkeessa. Vanha avattiin keväällä 1969 yleishelsinkiläiseksi kulttuurikeskukseksi teemalla ”Vanha kansalle – kansa Vanhalle”. Kulttuurikeskuksen toiminta lakkautettiin vasta 1990-luvun alussa.
Kun Vanha ylioppilastalo osittain paloi vuonna 1978, kerääntyivät lukuisat vanhat ja nuoret talon käyttäjät todistamaan rakennuksen tärkeyttä. Vanha kunnostettiin palon jälkeen entistä ehommaksi. Rakennuksen asema kansallisena muistomerkkinä on yksiselitteisen hyväksytty. Vanha on tänään sekä akateemisen nuorison monien juhlien pitopaikka että monien helsinkiläisten tapahtumien keskeinen ja juhlava tapahtumatila.